Como referencia, si alguien encuentra este hilo con el mismo problema, solucioné mi problema.
La función de fábrica de mi aplicación Flask tenía la línea app.app_context().push()
restos de los primeros días cuando se basaba en un tutorial de Flask. Durante una reestructuración del proyecto, esta línea se dejó de lado y el problema se solucionó solo. No estoy seguro de por qué o cómo esta línea podría causar este problema, y solo para algunas pero no todas las solicitudes.